Schon im 6. Jahrhundert gab es eine Siedlung der Pikten auf dem felsigen Küstenvorsprung am Loch Ness. König Alexander II. übergab 1230 die Region Moray an seinen Schwiegersohn Alan Durward. Der erbaute eine Festung am Loch Ness. Innen waren noch viele hölzerne Wohngebäude, doch wurde das riesige Gelände durch eine steinerne Ringmauer geschützt.

Als Alan Durward 1275 starb, ging die Burg an die Familie Comyn. 1296 eroberten die Engländer die Burg, das änderte sich in den Jahren bis 1306 mehrmals, bis Robert the Bruce sie wieder in schottische Hände brachte. Nachdem die Lage der Burg immer bedeutender wurde..., erweiterte man sie mit einem Torhaus und einem Bergfried.

Die Lord of the Isles vom Clan MacDonald stellten sich immer wieder gegen die Krone und dabei wurde die Burg stark beschädigt. 1545 wurde sie als Verteidigungsanlage weitestgehend aufgegeben und die Familie Grant, Besitzer der Baronie Urquhart, bauten den Bergfried in einen hohen Wohnturm aus.

Nach den Jakobitenaufständen verließen 1692 die letzten Soldaten die Burg und sprengten sie in die Luft. Urquhart verfiel und 1715 fiel ein Teil des Grant Towers bei einem starken Sturm zusammen. Viele Teile der Burg wurden für Häuser in der Umgebung verwendet, wodurch nur noch wenig von den Gebäuden zu sehen ist.